На среднеазиатской черепахе отмечено паразитирование 4 видов простейших, 17 видов гельминтов и 6 видов клещей. Паразитические простейшие относятся преимущественно к споровикам (Sporo- zoa). Гельминты представлены круглыми червями (Nematoda) трех отрядов: Oxyurida, Ascaridida и Spirurida. Большинство видов нематод относятся к Oxyuridea, Pharyngodonidae. Наибольшее видо­вое разнообразие Pharyngodonidae приходится на 2 специфических для Testudinidae рода: Tachygonetria и Mehdiella. Из иксодовых клещей на черепахе наиболее распространен Hyalomma aegyptium, кото­рый паразитирует на всех фазах своего развития с преобладанием половозрелых особей. Экстенсив­ность заражения черепах H. aegyptium сильно варьирует (от 0 до 79%). Другие виды Ixodidae парази­тируют на черепахе в фазе личинки и нимфы. Из их числа наиболее часто встречается Haemaphysalis sulcata. Из аргасовых клещей на A. horsfieldii паразитирует только Ornithodoros tartakovskyi, обитаю­щий в норах мелких млекопитающих и черепах. Распространение всех видов клещей носит преиму­щественно очаговый характер. Наиболее частому их нападению черепаха подвергается в предго­рьях, где на ней могут паразитировать одновременно несколько видов клещей. Активность парази­тов синхронно совпадает с весенней активностью A. horsfieldii. Максимальная численность паразитов приходится на конец весны — начало лета. В период гибернации, особенно в заключи­тельный ее период, черепаха испытывает минимальный пресс паразитов, что имеет большое значе­ние для экономии энергетических ресурсов. Из спячки черепаха появляется с минимальной чис­ленностью эндопаразитов и без эктопаразитов.

Паразито-хозяинные отношения представля­ют важный раздел изучения экологии животных и занимают центральное место в экологической па­разитологии. В связи с тем, что среднеазиатская черепаха (Agrionemys horsfieldii) широко распро­странена в пустынных ландшафтах Средней Азии и по численности населения превосходит многие ви­ды позвоночных животных, ее место в поддержании паразитарных связей в биогеоценозах значительно. Наиболее углубленно паразиты A. horsfieldii изуча­лись в 40—70 гг. прошлого столетия. В этот период были проведены основные наблюдения по гель­минтам (Дубинина, 1949; Марков и др., 1962; Ваккер, 1970). В последующие годы список эндо­паразитов расширился за счет простейших (Дав- ронов, 1985; Белова, 1997). Эктопаразиты средне­азиатской черепахи также изучались во многих регионах Средней Азии, хотя и не очень углуб­ленно (Лотоцкий, 1945; Ушакова, 1958; Бернад- ская, 1959; Скрынник, 1959; Гребенюк, 1966; Куклина, 1976; Бердыев, 1980). Богданов (1965) составил список паразитов среднеазиатской че­репахи по имевшимся на тот период сведениям, но анализ паразито-хозяинных отношений в ра­боте не проводил. В региональных сводках по пресмыкающимся Средней Азии кратко упоми­наются некоторые виды клещей, паразитирую­щих на A. horsfieldii, однако данные о распростра­нении и зараженности ими черепах отсутствуют (Параскив, 1956; Чернов, 1959; Богданов, 1962; Саид-Алиев, 1979; Шаммаков, 1981; Атаев, 1985). Исключение представляет работа по пресмыкаю­щимся Кыргызстана (Яковлева, 1964), в которой сообщается о распространении и динамике чис­ленности двух видов клещей. Таким образом, имеющиеся сведения по паразитам среднеазиат­ской черепахи разрозненны, носят региональный характер и обычно ограничены отдельной систе­матической группой. В полном объеме взаимоот­ношения A. horsfieldii с паразитами не рассматри­валось. В связи с этим назрела необходимость провести анализ материалов по паразито-хозяин- ным отношениям вида и привлечь внимание к дальнейшему изучению этого важного аспекта экологии.

МЕТОДЫ И МАТЕРИАЛ

Анализ сведений по паразитам A. horsfieldii охватил фактически весь период изучения про­блемы с 30-х годов прошлого века по настоящее время. Помимо литературных сведений и сооб­щений коллег, любезно поделившихся результа­тами наблюдений, в работе использованы соб­ственные данные, полученные во время полевых работ по изучению экологии среднеазиатской чере­пахи в Узбекистане (2003—2004 г., 2007 г., 2014 г.), Казахстане (2005 г.), Иране (2006 г.) и Таджики­стане (2013 г. и 2014 г.). В анализе зараженности эктопаразитами, включая литературные данные, использовано 1607особей (собственный материал 216 особей) A. horsfieldii, на которых обнаружено 335 клещей 6 видов. При обследовании черепах тщательно осматривался кожный покров вокруг оснований ног и хвоста, шея и поврежденные участки панциря. Зараженность эндопаразитами оценивалась по литературным материалам. Для характеристики зараженности (инвазии) парази­тами среднеазиатской черепахи использованы широко применяемые в паразитологии показате­ли: экстенсивность и интенсивность заражения, индекс обилия паразита (Аниканова и др., 2007). В обзоре уточнены названия видов паразитов в соответствии с их современным систематическим положением, поскольку приведенные в ориги­нальных работах некоторые их названия устаре­ли. Особенно сильно ревизия коснулась система­тики паразитических нематод. Систематическое положение видов родов Oxyurida, Ascaridida дано в соответствии с последней сводкой по нематодам Testudinidae (Bouamer, Morand, 2006). Чтобы из­бежать путаницы при анализе данных, прежние названия видов, под которыми их рассматривали авторы (Дубинина, 1949; Марков и др., 1962; Вак- кер, 1970), приведены в синонимах. Видовые на­звания иксодовых клещей, упоминаемые в лите­ратуре, выверены в соответствии с современной сводкой по иксодовым клещам (Kolonin, 2009). В работе рассмотрено взаимоотношение A. hors- fieldii с паразитами в естественной среде. Поэтому случаи паразитирования организмов на черепахе в условиях неволи рассматривали лишь в том слу­чае, если заражение предположительно произо­шли в природе, как, например, бластоцистой Blastocystis agrionemidis (Белова, 1997). Описание видов паразитов и передаваемых ими болезней в данной работе не рассматривается, поскольку они имеются в специальных публикациях и не яв­ляются предметом настоящего обсуждения.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Эндопаразиты Agrionemys horsfieldii

Простейшие. Известно небольшое число видов простейших, паразитирующих на A. horsfieldii. Эта группа представлена в основном споровиками (Sporozoa). Представители этого класса паразити­руют на черепахах по всему миру, но у A. horsfieldii найдено всего несколько видов. Кокцидия Isospora testudinidae Davronov 1985 (семейство Eimeridae), была выделена из кишечника среднеазиатской черепахи в Южном Узбекистане (Давронов, 1985). Из 63 черепах, отловленных в Кашкадарьинской, Бухарской и Сурхандарьинской областях в 1975— 1980 гг., изоспорами было заражено 26.8% особей. Факт паразитирования Sarcocystis sp. в мышцах ног взрослой самки A. horsfieldii из Таджикистана сообщила Дубинина (1949). У одной среднеазиат­ской черепахи, содержащейся в условиях неволи, был описан случай мышечного саркоцистоза не­ясной этиологии (Drzewiecka et al., 2009). Для полного созревания этого паразита требуется два хозяина. Очевидно, черепахи заражаются в при­роде, потребляя в пищу растения, загрязненные фекалиями плотоядных животных.

Неоднократные поиски паразитов в крови A. horsfieldii дали отрицательный результат (Зме­ев, 1935; Дубинина, 1949; Овезмухаммедов, 1987). Гемоспоридии (Haemosporidia), как и гемогрега- рины (Haemogregarinidae), известны у некоторых Testudinidae, в частности у греческой черепахи (Testudo graeca), но у среднеазиатской черепахи они ни разу не встречались (Овезмухаммедов, 1987; Telford, 2009). Из кровепаразитов пресмы­кающихся наиболее хорошо изучены жгутико­носцы (Zoomastigina), относящиеся к роду Leish- mania (Овезмухаммедов, 1991). Лейшмании отме­чались в крови многих видов ночных и дневных ящериц, а также змей, которые, как и черепахи, используют норы, в которых обитают переносчи­ки паразита — москиты (Phlebotominae). Однако случаи инвазии сухопутных черепах не отмеча­лись.

Из протозойных организмов необходимо от­метить Blastocystis agrionemidis Belova 1997, обна­руженного в 6-летней A. horsfieldii, взятой из ле­нинградского зоопарка (Белова, 1997). Автор утверждает, что описанный вид паразита специ­фичен для черепах и у позвоночных других клас­сов не встречается. Однако в природе B. agrione- midis у среднеазиатской черепахи пока не найден.

Инфузория Balantidium testudinis Chagas 1911 выявлена у A. horsfieldii в Таджикистане (Дубини­на, 1949). По сведениям автора, в выборке из 158 особей разного возраста было заражено всего 7%. Этот уровень заражения балантидиями сохранял­ся в течение всего года, но в конце марта, с нача­лом сезонной активности черепах, в их организме был отмечен процесс деления инфузорий.

Гельминты. Большая группа эндопаразитов, широко распространенных у сухопутных черепах, представлена круглыми червями (Nematoda), обитающими в толстом кишечнике. Из-за по­требления растительной пищи у черепах Testu- dinidae сформировалась в целом однообразная фауна этих паразитов. У среднеазиатской черепа­хи распространены представители трех отрядов: Oxyurida, Ascaridida и Spirurida. Многие виды имеют широкое географическое распростране­ние и являются общими для разных видов черепах (Дубинина, 1947, Bouamer, Morand, 2006). Виды рода Mehdiella, Tachygonetria и Atractis, характер­ные для A. horsfieldii, часто отмечались у Testudo graeca Linnaeus 1758 (Drasche, 1884; Dyk, Dykova, 1956; Radulesku, 1970; Bouamer, Morand, 2005) и Testudo hermanii Gmelin 1789 (Barus, Johnson, 1973; Johnson, 1973 и др.).

Систематика Oxyurida оказалась сложной и неоднократно подвергалась ревизии (Petter, 1966; Шарпило, 1976; Bouamer, Morand, 2002, 2004, 2006; Bouamer et al., 2001, 2003). В связи с этим не­которые виды были сведены в синонимы. Запу­танной оказалась ситуация с двумя видами окси- урид: Tachygonetria macrolaimus (Linstow 1899) и Tachygonetria microlaimus (Linstow 1899), описан­ными у леопардовой черепахи Stigmochelys pardalis (Bell 1828) из Южной Африки (Petter, 1966). Эти нематоды были также обнаружены у A. horsfieldii (Дубинина, 1949; Ваккер, 1970). Однако Петтер (Petter, 1966) в своем анализе не подтвердила на­ходку T. microlaimus у среднеазиатской черепахи, а Шарпило (1967) посчитал этот вид как Tachygon- etria longicollis (Schneider 1866) и предположил, что находка T. microlaimus в фауне Средней Азии ошибочна. Позднее в сводке по нематодам Testu- dinidae (Bouamer, Morand, 2006) T. microlaimus был восстановлен как паразит A. horsfieldii, но другой вид тахигонетрии — T. macrolaimus, указанный для A. horsfieldii (Дубинина, 1949; Petter, 1966; Шарпи- ло, 1976), был исключен из фауны Евразии. Со­гласно последним представлениям T. microlaimus оставлен мною в списке паразитов черепахи, а T. macrolaimus не включен. Внести окончатель­ную ясность в таксономическое положение этих видов мог бы молекулярно-генетический анализ. Из семейства Ascarididae у A. horsfieldii известен паразит Anguesticaecum holopterum (Rudolphi 1819), который встречается у других сухопутных черепах Европы, Африки и Америки (Bouamer, Morand, 2006), а также Atractis dubininae Petter 1966 (Petter, 1966; Bouamer, Morand, 2006), обнаруженный Ду­бининой (1949) у черепах Таджикистана и опреде­ленный ею как Atractis dacliluris (Rudolphi 1819). Из надсемейства Spiruroidea находили цисты с личинками червей, предположительно отнесен­ными к трем видам Agamospirura spp. (Дубинина, 1949). Позднее Шарпило (1976) отнес их к виду Physocephalus sexalatus (Molin 1860). Таким обра­зом, всего в списке гельминтов среднеазиатской черепахи оказалось 17 видов, большинство кото­рых (14) относится к семейству Pharyngodonidae (табл. 1). По общему количеству видов нематод представленный список соответствует списку, опубликованному ранее (Шарпило, 1976). Одна­ко часть видов из прежнего списка была удалена или сведена в синонимы, но вместе с тем в обнов­ленный список внесены новые виды. Заражен­ность черепах нематодами в природе очень высо­кая. В популяциях черепах отмечалась 100% зара­женность особей, возраст которых превышал 1год (Дубинина, 1949; Марков и др., 1962). Видо­вой состав нематод и экстенсивность заражения ими A. horsfieldii имеет региональные особенно­сти, о которых можно судить по материалам, по­лученным в Южном Таджикистане (Дубинина, 1949), на п-ове Мангышлак в Западном Казахста­не (Марков и др., 1962) и южном Казахстане (Ваккер, 1970). Наиболее распространенными видами нематод в этих регионах были: Tachygone- tria conica (Drasche 1884), Tachygonetria longicollis, Tachygonetria robusta (Drasche 1884), Mehdiella unc- inata (Drasche 1884), Atractis dubininae Petter 1966 (табл. 2). В двух регионах высокую экстенсив­ность заражения имели также Mehdiella microsto­ma (Drasche 1884) и Mehdiella stilosa (Thapar 1925). В Западном Казахстане у черепах наиболее рас­пространенными видами были M. stilosa (100%) и T. robusta (100%), а в Южном Казахстане M. unci- nata (73.9%), T. conica (66.5%), M. stilosa (59.1%) и T. longicollis (56.7%). В Южном Таджикистане мас­сово распространены A. dubininae, 5 видов Tachygonetria и 3 вида Mehdiella. По моим наблю­дениям высокая экстенсивность заражения гель­минтами отмечалась также в Узбекистане. Инте­ресно, что большинство перечисленных видов оксиурид широко распространены и доминируют у T. graeca далеко на западе Европы на Пириней- ском п-ове (Chavarri et al., 2012).

фауна гельминтов среднеазиатской черепахи 

экстенсивность заражения гельминтами

Нематоды встречаются круглый год у всех среднеазиатских черепах, кроме сеголеток, но интенсивность их заражения в течение года изме­няется в зависимости от активности и возраста. Короткий период активности и длительная спяч­ка черепах отразились на сезонном характере их инвазии. В активный период (весной) черепахи проглатывают большое число яиц паразитов с растительностью и частичками почвы. Поэтому интенсивность их заражения нематодами различ­ного возраста постепенно нарастает и достигает максимума перед уходом черепах в спячку (конец мая—начало июня). Установлено, что за время спячки хозяина интенсивность заражения посте­пенно снижается. Исключение представляет A. dubininae, численность которой поддерживает­ся их живорождением в кишечнике в начальный (летне-осенний) период спячки (Дубинина, 1949). Но уже зимой зараженность этим и другими видами быстро снижается за счет вымирания старых особей. К концу зимовки численность всех нематод в целом снижается примерно в 3 ра­за. Новое сезонное поступление паразитов начи­нается с началом активного питания черепах по­сле весеннего пробуждения.

Видовой состав гельминтов и интенсивность заражения ими изменяются с возрастом черепах. Появление червей у ювенильных особей, вышед­ших весной на поверхность, происходит спустя некоторое время после начала питания расти­тельностью. Имеются сведения, что первые T. mi­crostoma заселяют кишечник только в июне (Ду­бинина, 1949). На втором году жизни в популя­ции черепах заражаются все особи. С возрастом интенсивность заражения паразитами возрастает из-за увеличения объема толстой кишки и посту­пающей пищевой массы, зараженной яйцами па­разитов. Подъем инфицирования оксиуридами с возрастом отмечалось также у другого вида — T.graeca (Chavarri et al., 2012). На динамику чис­ленности паразитов могут влиять межвидовые от­ношения. Отмечался антагонизм между Tachygon- etria dentata (Drasche 1884) и A. dubininae (Дубини­на, 1949). У неполовозрелых черепах преобладает T. dentata. Другой вид почти не встречается у че­репах этой возрастной группы. У черепах пример­но десятилетнего возраста численность A. dubini- пае начинает расти и к 14—16 годам видовое соот­ношение паразитов выравнивается. К 20 годам доля A. dubinina увеличивается значительно, а T. dentata и других Oxyurida снижается. Возраст­ное увеличение интенсивности заражения чере­пах A. dubininae может быть результатом одновре­менного роста численности гельминта в результа­те инвазии яйцами, которые поступают с пищей, и их живорождением в черепахе. Весьма вероят­но, что рост численности A. dubininae вызван их небольшим размером относительно размеров других Oxyuridae, благодаря чему в одинаковом объеме кишечника может поместиться в несколь­ко раз больше особей A. dubininae, чем других ви­дов нематод.

Как представляется некоторым исследовате­лям, нематоды Oxyurida не оказывают заметного патологического воздействия на черепах, по­скольку, группируясь в каловых массах, черви не повреждают стенок кишки, и отсутствует види­мая интоксикация хозяев (Филипьев, 1918; Дуби­нина, 1949). По этим признакам взаимоотноше­ние оксиурид с черепахами не имеет характера типичного паразитизма и его можно рассматри­вать как комменсализм. Высказывалась точка зрения о некоторой пользе обитания червей Ox- yurida в организме растительноядных рептилий в связи с тем, что они разрыхляют каловые массы, увеличивая суммарную поверхность пищевых ча­стиц, регулируют микрофлору, продуцируют ви­тамины, летучие жирные кислоты, а также фер­менты, расщепляющие целлюлозу (Iverson, 1982). Здесь можно согласиться с Дубининой (1949), изучавшей этот вопрос в связи с морфологиче­ским сходством оксиурид с сапрозойными пред­ставителями рода Rhabditis из семейства Anguillul- idae. По ее представлению оксиурид черепах сле­дует рассматривать как “переходную группу паразитов, стоящую на пути от сапрозойного су­ществования, через ложный паразитизм и коммен­сализм, к типичному паразитизму”. Очевидно, ха­рактер взаимоотношений оксиурид и черепах боль­ше склоняется к паразитизму, поскольку развитие и существование червей в онтогенезе чрезвычайно сильно зависит от экологии хозяина.

Эктопаразиты Agrionemys horsfieldii

Наружные паразиты среднеазиатской черепа­хи представлены 6 видами клещей, относящими­ся к двум семействам: Ixodidae и Argasidae. Наи­более распространенным паразитом черепахи следует считать Hyalomma aegyptium (Linnaeus 1758). Это единственный представитель из 30 ви­дов рода Hyalomma, который на всех фазах своего развития паразитирует на черепахах (Балашов, 1989). По сути H. aegyptium — типично черепаший клещ, доминирующий на многих видах Testud- onidae в Европе, Азии и северной Африке (Rob­bins et al. 1998; Leontyeva, Kolonin, 2002; Nabian et al., 2002; Siroky et al., 2006; Tavassoli et al., 2007; Bertolero et al., 2011). Как и другие виды клещей, паразитирующих на черепахах, H. aegyptium при­крепляется к ним вокруг оснований задних ног и хвоста, на шее и в редких случаях на поврежден­ных участках панциря. Клещ встречается широко 

по всему ареалу среднеазиатской черепахи: в Та­джикистане (Лотоцкий, 1945; Дубинина, 1949), Узбекистане (Бернадская, 1959; Куклина, 1976; Бондаренко, 2004, наблюдения), Кыргызстане (Яковлева, 1964; Гребенюк, 1966), Туркменистане (Бердыев, 1980), Казахстане (Галузо, 1947; Парас- кив, 1956), Иране (Bondarenko, Peregontsev, 2009). Наблюдения показали, что популяции черепахи неодинаково заражены клещом в разных регио­нах и ландшафтах. Наиболее высокие показатели заражения A. horsfieldii отмечены в лёссовых и су­глинистых предгорьях и низкогорьях. Но даже в однотипных ландшафтах зараженность популя­ций черепахи варьирует в широких пределах (табл. 3). Представленные в таблице значения за­раженности относятся к одному периоду (ап­рель—май), что делает их сравнение более кор­ректным.

экстенсивность заражения клещом

В апреле высокая экстенсивность заражения среднеазиатской черепахи клещами наблюдалась в Иране в предгорьях восточного Копетдага (Се­верный Хорасан) — 79% (Bondarenko, Peregontsev, 2009). На Зеравшанском хребте (окрестности пос. Джам) экстенсивность заражения в апреле 2004 г. была ниже — 30%, а в окрестностях. г. Ош (Кыр­гызстан) в конце марта 1962 г. составила всего 17.1%. Выяснилось, что некоторые популяции черепахи, обитающие в предгорьях хребтов Тянь- Шаня, не заражены H. aegyptium. Так, в Южном Таджикистане (Хатлонская обл.) в апреле 2013 г. и мае 2014 г. при осмотре 61 половозрелой особи A. horsfieldii (38 самок, 23 самца) клещи не найде­ны. Не встречался мне этот клещ в местообитани­ях с высокой плотностью населения черепахи в Узбекистане на низкогорье Тюбере-Оланд (Каш- кадарьинская обл.) и северо-западных предгорьях Нуратинского хребта (Навоийская обл.). Харак­терно, что H. aegyptium не паразитировал на чере­пахах, обитающих на равнине. Не удалось найти этих клещей в Центральных Кызылкумах и на подгорной равнине низкогорья Казахтау (Узбеки­стан), а также на Арысьском массиве (Южный Казахстан). На отсутствие клещей на черепахах в пустынных районах Узбекистана указывала Куклина (1976). В Туркменистане в песках Кара­кум H. aegyptium также не встречался, но парази­тировал на черепахах и других позвоночных в предгорьях Копетдага (Дубинин, Брегетова, 1952; Бердыев, 1980). В Кыргызстане клещ не найден в Чуйской долине, хотя в предгорьях Тянь-Шаня его численность была высокой (Яковлева, 1964; Гребенюк, 1966). Таким образом, распростране­ние H. aegyptium носит выраженный очаговый ха­рактер с сильным колебанием численности, кото­рая не зависит от численности его хозяина.

Большинство авторов наблюдали паразитиро­вание на A. horsfieldii всех трех фаз развития клеща (Лотоцкий, 1945; Яковлева, 1964; Гребенюк, 1966). Кроме того, все фазы его развития отмече­ны на близкородственных видах Testudo: T. graeca (Leontyeva, Kolonin, 2002; Siroky et al., 2006), T. hermanni и T. marginata (Zlatanova 1991; Siroky etal., 2006). На черепахах паразитируют преиму­щественно половозрелые клещи (Апанаскевич, 2003). По сведениям, полученным в различных районах Средней Азии, H. aegyptium встречался только на среднеазиатской черепахе (Лотоцкий, 1945; Муратбеков, 1945; Гребенюк, 1966; Берды­ев, 1980). По другим данным, имаго клещей встречали на ящерицах, ежах, лисице, домашнем скоте (Лотоцкий, 1945; Дубинин и Брегетова, 1952; Бернадская, 1959; Hoogstraal, Kaiser, 1960; Куклина, 1976; Gazyagci et al., 2010). Например, в предгорьях Копетдага (Туркменистан) с длинно- иглого ежа (Paraechinus hypomelas) сняли 11 имаго и 63 нимфы, с лисицы караганки (Vulpes vulpes caragan) и гребнепалого геккона (Crossobamon eversmanni) по две самки (Дубинин, Брегетова, 1952). Как выяснилось, личинки и нимфы ис­пользуют в качестве прокормителей, кроме на­земных черепах, достаточно большое число видов мелких млекопитающих (зайцеобразных, грызу­нов и насекомоядных) и птиц. По коллекцион­ным сборам ЗИН РАН (Санкт-Петербург), наи­большим диапазоном хозяев обладает личиноч­ная фаза (Апанаскевич, 2003). Интересно, что имаго H. aegyptium предпочитают селиться на че­репахах половозрелого или субадультного возрас­та (Дубинина,1949). Эта особенность отмечена также для T. graeca (Леонтьева, Колонин, 2001).

Соотношение полов и численность H. aegyp- tium на среднеазиатской черепахе изменяются в течение сезона. Клещи появляются на прокорми­теле в апреле и представлены почти исключитель­но половозрелыми особями. В апреле—мае преоб­ладает имаго. К июню интенсивность заражения A. horsfieldii увеличивается за счет подъема чис­ленности преимагинальных фаз (табл. 4). Так, в Таджикистане в предгорьях Гиссарского хребта (окрестности г. Душанбе) доля зараженных чере­пах в начале апреля составила 5.9%, а в июне до­стигла максимального значения — 39.2% (Дуби­нина, 1949). В Кыргызстане с апреля по май экс­тенсивность заражения также повышалась с 29.1 до 65.7%. При этом отношение половозрелых особей к нимфам и личинкам в эти месяцы соста­вило 132 : 1 и 48 : 1 соответственно (Гребенюк, 1966). В июне соотношение имаго и преимаги- нальных стадий клеща в Кыргызстане выравни­валось до 1 : 1.4. Самки клещей преобладали над самцами в течение большей части активного пе­риода A. horsfieldii. Но если весной соотношение было более чем в четыре раза выше в пользу по­следних, то к июлю оно сравнялось. О предпочте­нии пола хозяина самками и самцами Н. aegyptium известно мало. По моим данным на Зеравшан- ском хребте (Узбекистан) все обнаруженные на черепахах клещи были самцами и сняты с самцов. По данным наблюдений за паразитированием этого клеща на T. graeca оказалось, что соотноше­ние самцов к самкам составило на самках 2 : 1, а на самцах 3 : 1 (Лентьева, Колонин, 2001).

Многолетняя динамика численности популя­ций Н. aegyptium на A. horsfieldii не изучалась. Но имеются сведения о паразитировании этого кле­ща на T. graeca на Северном Кавказе в июне 1998— 2000 гг., причем при 100% экстенсивности зара­жения показатели ее интенсивности варьировали от 6.3 до 22.0 (Leontyeva, Kolonin, 2002). Можно пред­положить, что локальные популяции Н. aegyptium, паразитирующие на среднеазиатской черепахе, также испытывают годовые колебания численно­сти, как на T. graeca.

Взгляды исследователей на взаимоотношение клеща с находящимся в спячке хозяином расхо­дятся. По мнению Лотоцкого (1945), клещи не покидают черепах. В Таджикистане перед нача­лом эстивации он встречал на A. horsfieldii еди­ничных особей H. aegyptium и считал, что черепа­хи уходят в спячку с личинками, которые, напи­тавшись, отпадают и линяют. Во время зимовки нимфы нападают на хозяина, а уже к концу апре­ля клещи достигают половой зрелости. Дубинина (1949), которая осматривала зимующих в норах черепах с ноября по март в том же районе Таджи­кистана, не обнаружила питающихся на них кле­щей. Наблюдения за паразитированием H. aegyp- tium на T. graeca на Северном Кавказе в окрестно­стях г. Анапа показали, что перед уходом черепахи в спячку в начале ноября численность клещей также снижалась (О.А. Леонтьева, личное сооб­щение). Последнего клеща нашли на T. graeca за 9 дней до полного прекращения активности (02.11.2013 г.). Вероятно, единичных клещей гре­ческая черепаха уносит с собой на зимовку. Пред­положу, что и на уходящих в спячку A. horsfieldii также может оставаться небольшое количество клещей в местах их высокого обилия. Однако к осени черепахи освобождаются от паразитов и весной появляются уже без них, что и наблюдали Дубинина (1949) у A. horsfieldii, а Леонтьева и Ко- лонин (Leontyeva, Kolonin, 2002) у T. graeca.

Haemaphysalis sulcata Canestrini et Fanzago 1877 по частоте встречаемости на A. horsfieldii и значи­мости в паразито-хозяинных отношениях зани­мает второе место после H. aegyptium. На средне­азиатской черепахе H. sulcata найден в Узбекиста­не (Куклина, 1976), Таджикистане (Лотоцкий, 1945; Дубинина, 1949; Бондаренко Д.А., Эргашев У.Х., 2014, наблюдения), Кыргызстане (Яковлева, 1964; Гребенюк, 1966). В имагинальной фазе раз­вития H. sulcata паразитируют преимущественно на крупных млекопитающих (домашних и диких копытных, собаках, кошках, насекомоядных), а нимфы и личинки часто используют для прокор­ма пресмыкающихся и птиц (Филиппова, 1997). Помимо среднеазиатской черепахи этот вид кле­ща паразитирует на T. hermanni и T. graeca (Siroky et al., 2006; Bertolero et al., 2011). Характерно, что H. sulcata, как и H. aegyptium, обитает преимуще­ственно в предгорных и горных районах Средней Азии и также неравномерно распространен в по­пуляциях среднеазиатской черепахи. На пустын­ных равнинах заражение A. horsfieldii этим видом клеща не отмечалось. Совместное обитание двух видов клещей в предгорьях приводит к тому, что они нередко одновременно используют особей одного хозяина, но стой лишь разницей, что у H. aegyptium паразитирует все три фазы с преобла­данием имаго, а у H. sulcata — в подавляющем чис­ле неполовозрелые особи. Причем, судя по дан­ным из Кыргызстана, Узбекистана и Таджикиста­на, основная доля приходится на личинок (табл. 4). Паразитирование на A. horsfieldii имагиналь- ной фазы отмечено только в Туркменистане в предгорьях Копетдага (Бердыев, 1980). Показате­ли экстенсивности заражения клещом сильно ва­рьируют по ареалу. Средняя экстенсивность зара­женности A. horsfieldii по регионам составила 24.3%, индекс зараженности 4.7, а индекс обилия паразитов 1.5. Наибольшую экстенсивность зара­женности наблюдали в предгорьях Каратау (Юж­ный Таджикистан) — 69%. Интересно, что наибо­лее заражены клещом оказались самки черепах: из 19 особей было заражено 16 (84%). Из 7 обсле­дованных самцов лишь 2 (29%) носили клещей. Территория, на которой обнаружен H. sulcata ис­пользуется под выпас и, по всей вероятности, прокормителем имаго клеща, является домашний скот. Очень низкую зараженность черепах наблю­дали в Гиссарской долине Таджикистана: с 74 че­репах сняли только 1 нимфу (Лотоцкий, 1945).

Активность клещей на черепахах продолжает­ся с апреля по июль. В апреле—мае встречаются преимущественно нимфы. В июне интенсив­ность заражения черепах значительно возрастает за счет увеличения численности личинок (Яко­влева, 1964), а в июле с началом эстивации клещи покидают черепах (Дубинина, 1949).

Три вида клещей: Haemaphysalis punctata Canestrini et Fanzago 1877 и Hyalomma marginatum Koch 1844 [= Hyalomma plumbeum plumbeum (Pan­zer 1795) по: Apanaskevich, Horak, 2008] и Rhipi- cephalus turanicus Pomerantsev 1940 чрезвычайно редко встречаются на черепахе. Половозрелые клещи указанных видов паразитируют на домаш­нем скоте, диких копытных, псовых, а особи преимагинальной фазы — на птицах и мелких млекопитающих (насекомоядных, грызунах).

  1. H. punctata в пределах ареала черепахи распро­странен несколькими изолятами по долинам рек Или, Сырдарьи, Чу, а также на склонах хребтов Каратау и Джунгарского Алатау в Казахстане, предгорьях хребтов Тянь-Шаня в Кыргызстане (Филиппова, 1997). Из-за ограниченного распро­странения и неспецифичности черепахи как про­кормителя встречается на ней редко. В Кыргыз­стане при обследовании 243 особей A. horsfieldii обнаружена только 1 нимфа H. punctata. При этом наибольшее количество нимф было отмечено на птицах и зайце-толае (Гребеннюк, 1966). По этим данным экстенсивность заражения черепах со­ставила всего 0.4%.
  2. H. marginatum широко встречается в Централь­ной и Западной Палеарктике и включает два под­вида (Kolonin, 2009). На среднеазиатской черепа­хе паразитирует H. marginatum turanicum Pomer- antzev, Другой подвид клеща — H. marginatum marginatum Koch 1844 известен как паразит T. her­manni (Bertolero et al., 2011). Преимагинальные фазы клеща питаются на птицах, мелких млеко­питающих и лишь изредка на рептилиях. Галузо (1947) отмечает, что личинки и нимфы предпочи­тают исключительно птиц. Известен единствен­ный случай паразитирования H. marginatum на
  3. horsfieldii: при обследовании 37 черепах в Туркме­нистане была найдена 1 личинка (Бердыев, 1980).
  4. R. turanicus редко встречается на пресмыкаю­щихся, поскольку половозрелые клещи нападают на домашний скот, диких копытных, псовых, ко­шачьих, зайцеобразных и пр., а неполовозрелые особи, помимо млекопитающих, питаются в ос­новном на грызунах и птицах (Муратбеков, 1950; Филлипова, 1997). Тем не менее, имеется краткое упоминание о паразитировании R. turanicus на среднеазиатской черепахе в Южном Казахстане. При обследовании 163 черепах в окрестностях пос. Арысь было обнаружено 2 нимфы клеща (Скопин, 1943).

Имеется единственное не подкрепленное на­блюдением упоминание о паразитировании на черепахе Hyalomma asiaticum Schulze et Schlottke 1929 (Параскив, 1956), широко распространенно­го в пустынях Южной Палеарктики (Померан­цев, 1950). Более того, Галузо (1947), на которого ссылается К.П. Параскив, говоря о паразитиро­вании этого вида на черепахе, сообщает, что ли­чинки и нимфы H. asiaticum кормятся исключи­тельно на мелких млекопитающих (грызунах и насекомоядных) и “совершенно не паразитируют на рептилиях, амфибиях и птицах”. Не отмечен этот вид в числе паразитов A. horsfieldii также в других сводках по иксодовым клещам (Померан­цев, 1950; Гребенюк, 1966; Куклина, 1976; Берды­ев, 1980). По-видимому, H. asiaticum упомянут К.П. Параскивом ошибочно, поэтому его не сле­дует рассматривать в числе паразитов черепахи.

зараженность среднеазиатской черепахи клещами

зараженность среднеазиатской черепахи клещами

Из семейства Argasidae на A. horsfieldii нападает клещ Ornithodoros tartakovskyi Olenev 1931, обита­ющий в пустынях Средней Азии. Наиболее пред­почитаемые его биотопы — лёссовые и суглини­стые предгорья и низкогорья на высоте 300—700 м над ур. м. (Филиппова, 1966). O. tartakovskyi оби­тает в норах мелких позвоночных животных и па­разитирует на большинстве их обитателей. Наи­более тесно этот аргасовый клещ связан с норами пустынных грызунов, преимущественно большой песчанки (Rhombomys opimus), и среднеазиатской черепахи, которые часто становятся объектом его нападения (Поспелова-Штром, 1953; Галузо, 1957). В период сезонной активности черепахи (апрель—май) клещи по мере прогревания грунта мигрируют из глубины норы ближе к поверхно­сти и держатся близко от выхода (устья) норы. Ес­ли в начале апреля они располагаются в 50—70 см от входа в нору, то к началу мая группируются у устья (Бусалаева, 1960). Здесь они нападают на черепах, заходящих в норы на ночевку. Об агрес­сивности O. tartakovskyi свидетельствует пример вы­лова клещей с помощью черепах, которых использо­вали для приманки. В пустыне Мойынкум (Казах­стан) черепах помещали в устья нежилых нор больших песчанок, где в течение 2—3 ч O. tartakovskyi успевали присосаться к ним (Ушакова, 1958). По сведениям З.К. Брушко (личное сообщение) в Казахстане высокий уровень заражения черепах этим видом никогда не отмечался. В Южном Прибалхашье (низовья р. Или в окрестностях с. Караой) из 60 обследованных черепах только 3 были с клещами (табл. 4). Все черепахи были не­половозрелыми. Две ювенильные особи массой 21.0 и 24.3 г и длиной карапакса 41 и 41.5 мм, со­ответственно, имели по одному клещу, а на ше­стилетней черепахе массой 178 г и длиной кара­пакса 87 мм найдено 6 клещей. По данным других исследователей, работавших ранее в Южном Прибалхашье, экстенсивность заражения A. hors- fieldii превысила 20% (Бусалаева, 1960). Клещи обнаружены в 17% обследованных черепашьих нор. Поспелова-Штром (1953) также ссылается на исследователей, неоднократно отмечавших питание клещей на черепахе. Большинство же ав­торов сообщают о многочисленных находках O. tartakovskyi в норах, но не упоминают о зара­женности ими черепахах (Власов, 1937; Дубинин, Брегетова, 1952; Дубинин, 1954; Дудникова, Лу­кьянова, 1960). Так, Скопин (1943), обследовав летом 183 норы черепахи в пустынных районах Южного Казахстана, обнаружил только свободно ползающих клещей. При раскопке черепашьих нор во время их зимней спячки находили боль­шое количество клещей в подстилке, но присо­савшихся к черепахам не отмечали (Власов, 1937; Дубинина, 1949; Филиппова, 1966). Возможно, кормовая активность клещей в период длитель­ного сезонного покоя черепах сильно снижается.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

По итогам анализа в природе установлено па­разитирование на A. horsfieldii не менее 4 видов простейших, 17 видов гельминтов и 6 видов кле­щей. Большинство видов эндопаразитов относит­ся к гельминтам класса Nematoda. У среднеазиат­ской черепахи известно 17 видов нематод, пред­ставленных главным образом видами семейства Pharyngodonidae надсемейства Oxyuridea. Наи­большее видовое разнообразие Pharyngodonidae приходится на 2 рода: Tachygonetria и Mehdiella, ко­торые являются специфическими для Testudinidae. Из 79 видов мировой фауны Oxyuridа у среднеазиат­ской черепахи обнаружено 14 (17.7%), а из 25 видов Ascaridida — 2 (8.0%). К семейству Spiruridae отно­сится один вид — Physocephalus sexalatus. Больше половины видов нематод (53%), паразитирующих на A. horsfieldii, относятся к палеарктической фауне.

Из Protozoa известно всего несколько видов, относящихся преимущественно к споровикам (Sporozoa). Наиболее распространены кокцидия Isospora testudinidae и инфузория Balantidium testu- dinis. Не установлено паразитирование лейшма- ний и кровепаразитов Haemosporidia и Haemogre- garinidae. Возможно, из всех паразитических ор­ганизмов простейшие наименее изучены и при более глубоком поиске здесь возможны новые на­ходки.

Из эктопаразитов наиболее распространен на среднеазиатской черепахе Н. aegyptium, который паразитирует на всех фазах своего развития с пре­обладанием половозрелых особей. Установлено, что круг хозяев личинок и нимф Н. aegyptium ока­зался шире, чем представлялось ранее, и охваты­вает большое количество видов млекопитающих и птиц. Остальные 4 вида иксодовых клещей не являются специфическими паразитами черепахи и используют ее для прокормления в преимаги- нальных фазах. Наиболее часто на A. horsfieldii на­падают личинки H. sulcata. Экстенсивность и ин­тенсивность заражения среднеазиатской черепа­хи тремя другими видами Ixodidae чрезвычайно низкая. Заражение ими носит случайный харак­тер и в паразитарных связях черепахи их значение ничтожно. Единственный вид аргасового клеща — O. tartakovskyi хотя и агрессивен по отношению к черепахе, но высокого уровня заражения не со­здает. В отличие от иксодовых клещей, кормя­щихся на половозрелых и субадультных особях, O. tartakovskyi нападает на все возрастные группы среднеазиатской черепахи, включая ювенильных особей.

Территориальное распространение всех видов клещей в популяциях A. horsfieldii носит очаговый характер. На значительной части своего ареала, охватывающего пустынные равнины Турана, че­репаха не испытывает пресса эктопаразитов. O. tartakovskyi распространен в пустынных ланд­шафтах локально, поскольку для его обитания не­обходимы определенные условия: легкий одно­родный пылевой субстрат в устьевых участках нор с 3—6% влажностью (Скопин, 1943). В суглини­стых и лёссовых эфемерово-полынных предго­рьях Тянь-Шаня и Копетдага клещи Ixodidae так­же распространены неравномерно. Показатели зараженности черепах сильно варьируют: в ка­ких-то местообитаниях зараженность достигает высоких значений, а в каких-то клещи вообще не встречаются. Тем не менее, в лёссовых предгорьях паразитоценоз популяций среднеазиатской чере­пахи наиболее насыщен. Очевидно, что чем выше плотность населения черепахи, тем интенсивнее происходит обмен паразитами. Здесь на черепа­хах паразитируют одновременно несколько видов клещей и гельминты. На равнинах паразитоценоз представлен преимущественно гельминтами.

Активность паразитов синхронно совпадает с сезонной активностью A. horsfieldii. Максималь­ная численность паразитов приходится на конец весны — начало лета. Прекращение активности и отсутствие питания создают неблагоприятные условия для размножения и роста численности гельминтов. Для клещей этот период также не­благоприятен из-за снижения температуры сре­ды, снижения собственной активности и актив­ности хозяина. За время длительной спячки чере­пахи максимально освобождаются от паразитов. Сведение до минимума паразито-хозяинных от­ношений в этот период имеет чрезвычайно важ­ное значение для жизнедеятельности черепахи, так как за 9 месяцев спячки ее энергетические за­пасы истощаются, а пресс паразитов создает до­полнительную нагрузку в этот период жизни.

К паразитам черепахи в большинстве случаев относятся индифферентно. Однако высокая чис­ленность гельминтов может в ряде случаев (исто­щение, болезнь) способствовать ослаблению ор­ганизма. Отмечено, что в местах укуса иксодовые клещи могут вызвать у позвоночных животных токсикоз, паралич, аллергические реакции и ги­стопатологические нарушения (Балашов, 1982). У сухопутных черепах также возможны гистопато­логические изменения с воспалением и развити­ем дерматита в месте неоднократного питания большого количества клещей Hyalomma (Васи­льев, 1999). У A. horsfieldii патологические измене­ния в результате паразитирования клещей не от­мечались. Однако присасывание клещей к чув­ствительным местам тела может вызывать раздражение и влиять на поведение хозяина. По сведениям З.К. Брушко (личное сообщение) при­сосавшийся к краю глаза черепахи клещ беспоко­ил самку и мешал ей приступить к откладке яиц. В течение двух часов, которых велись наблюде­ния, черепаха четыре раза начинала копать ямку для кладки, но бросала не закончив, беспорядоч­но перемещалась и почесывала голову, пытаясь смахнуть клеща.

В изучении паразитов среднеазиатской чере­пахи остается много нерешенных вопросов. Раз­ногласия о систематическом положении видов паразитов вносят сложности в изучение видового состава паразитоценозов. Особенно сильно это выявилось при анализе видовых списков гель­минтов черепахи, полученных в разные годы. Можно констатировать, что за последние 30 лет исследование паразитов A. horsfieldii почти не проводились, если не считать нескольких работ по изучению простейших. Большим пробелом в изучении паразитов является отсутствие материа­лов по многолетней динамике их видового соста­ва и численности. Эти данные чрезвычайно акту­альны, поскольку представляют важную часть экологического мониторинга.

Благодарности...

Список литературы... 

 


© 2015 г. Д. А. Бондаренко

Головной центр гигиены и эпидемиологии Федерального медико-биологического агентства, Москва 123182, Россия

Зоологический журнал том 94 #7 2015